秦时，平潭属闽中郡。
汉武帝元鼎五年(前112年)，属会稽郡南部都尉。
三国吴景帝永安三年(260年)，属建安郡侯官县。
隋大业三年(607年)，属建安郡闽县。
唐天宝元年(742年)，属江南东道长乐郡福唐县。
五代开运元年(944年)，属东都福清县。
南宋景炎元年(1276年)，属福安府福清县。
明洪武元年(1368年)，属福州府福清县。
清雍正八年(1730年)，福清县丞移设于平潭。
清嘉庆三年(1798年)，置平潭海防厅，直属福州府。
1912年，废厅置平潭县，仍属福州府。
建县后，县域隶属关系多次变更。
初属东路道，平潭划为21区。
1926年，设3区。
1927年废道直属省辖。
1931年设5区辖15乡。
1937年划3区设24个联保。
1943年，全县改设2镇5乡89保。
1947年，设2镇5乡92保。
1949年9月16日，平潭解放。
9月23日成立县人民政府，属福建省人民政府第四行政专员公署管辖。
设1镇3区，潭城镇，驻地城关；一区区公所驻地后旺久；二区区公所驻地北厝；三区区公所驻地苏澳。
1949年10月中华人民共和国成立后，平潭仍属第四专署。
1950年4月专署改称闽侯专员公署，设4个区公所。
1956年6月，闽侯专区撤销，平潭属晋江专区。
同年7月21日，经国务院批准，将大扁岛(面积4.8平方千米)划归福清县辖，设中楼、苏澳、北厝3个区和潭城镇。
1958年4月，撤区并乡，全县划分为1镇15乡，8月建立平潭县人民公社，设4个分社。
1961年7月，全县划分为12个人民公社。
1984年9月撤销公社建制，成立乡镇人民政府，全县设3镇、12乡。
1995年底全县设5镇、10乡。
2024年末辖潭城、苏澳、澳前、北厝、流水、平原、敖东7个镇，岚城、中楼、白青、南海、屿头、大练、东庠、芦洋8个乡，共15个乡级政区；下设25个居民委员会，192个村民委员会。
2024年7月，平潭综合实验区获得并行使设区市经济社会管理权限，是福建省直管的地级行政管理区。
平潭县与平潭综合实验区实行“政区合一”（行政区和实验区）的管理体制。